Большой, быстрый и роскошный Ferrari 400 Superamerica заменил уходящую 410 модель и продолжил традицию Феррари изготовленных на заказ суперкаров. Каждый из них был специально построен для  первого владельца, и не было даже двух совершенно одинаковых.

В отличие от Ferrari 410 Superamerica серии III, 400 Superamerica использовала двигатель версии Colombo short-block V12, обычно стоящий в Ferrari 250 GT. Его объем был увеличен до четырех литров и мог выдавать вполне достаточные 340 лошадиных сил.

Шасси для 400 Superamerica было похожи на предыдущую модель с уменьшенной колесной базой от 2600 до 2420 мм. Позже Ferrari 400 Series II производились с более длинной колесной базой, чтобы вместить задние сиденья.

Первый 400 Superamerica появился в 1959 на Salone de Torino в кузове Coupé Speciale для босса Fiat Джанни Аньелли. Его сопровождали три кабриолета подобных по стилю 410 Series III с открытыми фарами. Четвертый автомобиль был построен как выставочный автомобиль Superfast II для Salone de Torino в 1960 году, а позднее был преобразован в Superfast III и IV.

Для девятого автомобиля в серии был создан дизайн Coupé Aerodynamico на шасси 2373SA, с которым он и дебютировал в 1961 году на Salon de Genève. Он заимствовал много намеки с выставочного Superfast II. Это включало длинный задний свес, который сделал автомобиль гораздо более драматичным сзади. Из 25 примеров Series I, 14 получили такую форму, некоторые с выступающим передком и закрытыми фарами, в то время как другие следовали более классической форме с открытыми фарами.

Coupé Aerodynamico и Superfast II послужили образцом для форм серии Alfa Romeo Super Flow. Третья и четвертая итерация Super Flow вышла с круглой задней частью и без выступающих крыльев. Jaguar, при разработке своего E-Type 1961 года, также находился под влиянием этого стиля.

К сентябрю 1962 года Ferrari обновила шасси 400 Superamerica, сделав более длинную колесную базу в 2600 мм, они стали известны как Series II.